Клуб был основан в 1993 году и первое время выступал под названием «Ингушетия». В 1994 году команда дебютировала в третьем дивизионе, в 1995 году была переименована в «Ангушт».
На профессиональном уровне – во втором дивизионе, коллектив из Назрани дебютировал в 1996 году. Уже в 1998-ом дружина под руководством Тимура Куриева стала «серебряным» призером национального первенства, уступив в итоговой таблице лишь астраханскому «Волгарю». В 2000 «Ангушт» взял «бронзу», а в 2005-ом и вовсе добился повышения в классе. Однако командировка в лигу рангом выше закончилась крахом: ингушский коллектив, закончивший сезон-2006 на последнем, 22-ом месте, был признан банкротом и прекратил существование.
В 2007 и 2008 годах команда выступала на любительском уровне под именем «Онгушт». А в 2009-ом клуб получил профессиональный статус и вернул прежнее название, возобновив выступления в зоне «Юг» второго дивизиона. По итогам первенства 2012/2013 «Ангушт» повторно завоевал путевку в первую лигу, сделав прекрасный подарок болельщикам к 20-летию клуба. Но и второе пришествие во второй по значимости отечественный эшелон оказалось недолгим – клуб провел в ФНЛ всего год. С тех пор «Ангушт» прочно прописался в южной зоне.
Минувший сезон приезжий коллектив завершил на 13-й строчке в турнирной таблице. При этом ингушская дружина выиграла у «Динамо» обе встречи. Поединок в Ставрополе закончился со счетом 1:0 в пользу гостей (решающим стал удар на девятой минуте Заурбека Конова), а в Назрани был зафиксирован результат 2:1 (Эрнест Егиазаров в конце первого тайма открыл счет, но Илез Газиев и все тот же Заурбек Конов склонили чашу весов на ингушскую сторону).
Пресс-служба Динамо Ставрополь